Dywizjon ten został zorganizowany 20 lutego 1941 roku na lotnisku w Acklington. Na personel składali się ludzie pochodzący przede wszystkim z 5. pułku lotniczego spod Wilna (bazował on w Lidzie i na Porubanku). Za odznakę przyjęto herb 152. eskadry myśliwskiej 5. pułku lotniczego., przedstawiający atakującego kondora na tle białej tarczy w kształcie krzyża. Zabrakło numeru dywizjonu. Znakami rozpoznawczymi pilotów i samolotów były litery JH na kadłubach oraz jedwabne szaliki koloru jasnoniebieskiego. Święto dywizjonu przypadało na dzień 20 lutego, jako pamiątka sformowania dywizjonu. Pierwszym dowódcą z ramienia Royal Air Force został s/ldr Mount, a polskim dowódcą – mjr pil. Stanisław Brzezina. Już 3 marca Brytyjczyk został zastąpiony przez s/ldr Wooda. Na start dywizjon otrzymał samoloty myśliwskie typu Hawker „Hurricane” Mk-I. Gotowość bojową osiągnięto w połowie kwietnia i 25 dnia tego miesiąca dywizjon przeniesiono na lotnisko w Ouston. Piloci zaczęli osłaniać konwoje morskie, z rzadka napotykając na niemieckie samoloty. 2 czerwca 1941 roku stoczono pierwszą walkę z nieprzyjacielem – zestrzelono jednego Ju-88, którego załogę uratowano z morza. 27 czerwca dywizjon został przesunięty na lotnisko w Colerne, a 5 lipca na lotnisko w Fairwood Common. Od tej pory piloci mieli za zadanie obronę Kanału Bristolskiego.
11 lipca doszło do walki z niemieckimi myśliwcami, w której odniesiono dwa pewne zwycięstwa. 6 sierpnia nastąpiła zmiana miejsca zakwaterowania lotników, którzy od tej pory startowali z pasa na lotnisku w Exeter. Tym samym dywizjon 317 wszedł w skład 2. Polskiego Skrzydła Myśliwskiego. 20 lipca dywizjon otrzymał nowe samoloty typu „Hurricane” Mk-II. Dowództwo skrzydła objął mjr pil. Stanisław Brzezina, zwalniając stanowisko dowódcy dywizjonu, które przejął kpt. pil. Henryk Szczęsny. 12 listopada nastąpiła jeszcze jedna zmiana i na to miejsce trafił kpt. pil. Józef Brzeziński. Wszyscy dowódcy:
20 lutego 1941 – mjr Stanisław Brzezina
7 sierpnia 1941 – kpt. Henryk Szczęsny
12 listopada 1941 – kpt. Józef Brzeziński
16 marca 1942 – kpt. Piotr Ozyra
30 kwietnia 1942 – kpt. Stanisław Skalski
2 listopada 1942 – kpt. Zbigniew Czajkowski
29 kwietnia 1943 – kpt. Franciszek Kornicki
1 stycznia 1944 – kpt. Włodzimierz Miksa
25 sierpnia 1944 – kpt. Władysław Gnyś
28 sierpnia 1944 – kpt. Marian Chełmecki
17 maja 1945 – kpt. Paweł Niemiec
6 września 1945 – kpt. Marian Trzebiński.
W marcu 1942 roku zwiększyła się liczba lotów nad Francję. Dywizjon 317 był już wtedy wyposażony w „Spitfire’y”. 15 marca doszło do tragicznych wypadków – zginął kpt. Brzeziński, a inni piloci musieli ratować się awaryjnym lądowaniem bądź też skokiem ze spadochronem. Przyczyną były złe warunki atmosferyczne i brak paliwa uniemożliwiający bezpieczne sprowadzenie samolotu na ziemię. Od 1 kwietnia dywizjon 317 włączono w skład 1. Polskiego Skrzydła Myśliwskiego oraz przeniesiono do Northolt. 19 sierpnia dywizjon brał udział w operacji Jubilee, desancie pod Dieppe. Polacy zestrzelili aż siedem samolotów, nie ponosząc strat. 1 września dywizjon ponownie znalazł się w składzie 2. Polskiego Skrzydła Myśliwskiego oraz został przeniesiony na lotnisko w Woodvale. W 1943 roku dywizjon bazował kolejno – w Northolt, Coltishall, Marsham on Heath, Heston, Perranporth, Fairlod i ponownie w Northolt. We wrześniu dywizjon został wyposażony w samoloty typu Supermarine „Spitfire” Mk-IX i wszedł w skład 131. Skrzydła Myśliwskiego. W marcu 1944 roku piloci byli szkoleni na lotnisku w Llandbedr. Musieli być dobrze przygotowani do zadań, które ich czekały – bombardowania, ostrzeliwania celów zarówno powietrznych, jak i naziemnych. 1 kwietnia dywizjon przeniósł się na lotnisko w Deanland, 26 kwietnia na lotnisko Chailey. W dniu operacji „Overlord” dywizjon osłaniał wojska inwazyjne. 20 czerwca zestrzelono dwa FW-190 na pewno i jeden prawdopodobnie. Skład dywizjon wg Wacław Króla (stan na 1 sierpnia 1944 roku):
1.) Włodzimierz Miksa
2.) Edmund Krzemiński
3.) Edward Jaworski
4.) Kazimierz Budzik
5.) Zbigniew Kobierzycki
6.) Henryk Knapik
7.) Adam Kolczyński
8.) Mieczysław Matus
9.) Wacław Frączek
10.) Edwin Malinowski
11.) Edward Łakomy
12.) Wincenty Fajks
13.) Zenobiusz Wdowczyński
14.) Florian Martini
15.) Tadeusz Owczarek
16.) Stefan Baran
17.) Werner Kirchner
18.) Jan Kowalski
19.) Wojciech Popiel
20.) Czesław Hrynaszkiewicz
21.) Ryszard Lewczyński
22.) Stanisław Zych
23.) Władysław Pawłowski
24.) Sergiusz Maciejewski
25.) Longin Wiński
3 sierpnia nastąpiła zmiana miejsca bazowania na lotnisko Plumetot. 5 września dywizjon przeniósł się wraz ze skrzydłem na lotnisko w Rouen, a 10 września na lotnisko Vendeville. W międzyczasie do niewoli niemieckiej dostał się kpt. Gnyś, który w niedługim czasie uciekł Niemcom. Zmiany lotnisk były bardzo częste – 3 października przeniesiono się na lotnisko Deurne, 11 października do St Denijs, a od 25 listopada dywizjon przebywał na szkoleniu w Fairwood Commons, które zakończyło się 11 grudnia. 23 grudnia skrzydło bombardowało niemieckie linie komunikacyjne, a dwa dni później ubezpieczało loty bombowe. 1 stycznia Polacy zestrzelili aż sześć maszyn nieprzyjaciela, a straty wyniosły jednego pilota. Niestety, wcześniejszy atak Niemców miał katastrofalne dla skrzydła skutki – zniszczono 18 polskich „Spitfire’ów”. 13 stycznia 1945 roku skrzydło przeniosło się na lotnisko w Grimbergen, a 9 marca na lotnisko w Gilze Rijen. 13 kwietnia polskie załogi przeniosły się do Nordhorn, a od 30 kwietnia na lotnisko w Varrelbusch. 24 marca Polacy osłaniali desant wojsk na wschód od Renu, 25 marca zaatakowano siedzibę dowództwa SS. 4 maja zatopiono jeden statek, tracąc jednego „Spitfire’a”. Dywizjon został rozwiązany 3 stycznia 1947 roku na lotnisku w Portreath.
Statystyki:
Wykonano 10 251 lotów bojowych w czasie 14 352 godzin nalotu bojowego; zestrzelono 48 i 1/3 samolotów nieprzyjaciela na pewno, 10 prawdopodobnie; uszkodzono 26 maszyn. Zrzucono 500 ton bomb, zniszczono 595 pojazdów mechanicznych, 68 konnych, 13 lokomotyw, 111 wagonów, 17 dział, 30 barek i holowników oraz 1 statek. Straty wyniosły – 25 poległych, 2 zaginionych oraz 5 w niewoli. Stracono również 59 samolotów zniszczonych oraz 25 uszkodzonych.
